PolycombGroup蛋白复合体与植物春化作用

PolycombGroup蛋白复合体与植物春化作用 HEREDITAS (Beijing) 2011 年 3 月, 33(3): 207―212 ISSN 0253-9772 www.chinagene.cn 综 述 DOI: 10.3724/SP.J.1005.2011.00207 Polycomb Group 蛋白复合体与植物春化作用 安艳荣, 徐建斌, 安海龙 山东农业大学生命科学学院, 作物生物学国家重点实验室, 泰安 271018 摘要: Polycomb Group (PcG)蛋白能形成 Polycomb Repressive Complex 1 (PRC1)和 PRC2 等复合体, 通过一个保 守且表观遗传的机制调节基因表达并控制动植物的发育。拟南芥中由 VERNALIZATION2 参与形成的 PRC2 复 合体(VRN2-PRC2)在春化过程中能对主要开花抑制基因 FLOWER LOCUS C(FLC)的染色质进行组蛋白甲基化 修饰, 形成 H3K27me3(组蛋白 H3 第 27 位赖氨酸三甲基化)等转录抑制标记, 从而抑制 FLC 转录, 促进开花。 虽然麦类作物的春化机理与拟南芥有较大差异, 但最近的研究表明麦类作物春化过程也受 PcG 蛋白调控。文章 对拟南芥 PcG 蛋白介导的春化调节机制进行综述, 期望能对植物尤其是麦类作物的春化机理研究提供资料。关键词: Polycomb Group; 开花; 表观记忆; 春化作用 Polycomb group protein complex involved in plant vernalization AN Yan-Rong, XU Jian-Bin, AN Hai-Long The State Key Laboratory of Crop Biology, College of Life Science, Shandong Agricultural University, Taian 271018, China Abstract: The polycomb group (PcG) proteins repress transcription of the target genes and control development by chro- matin modification in plants and animals. During vernalization, the Polycomb Repressive Complex 2, containing VERNALIZATION 2 (VRN2), CLF/SWN, FIE, and MSI1, can trimethylate the lysine 27 of histone H3 in the chromtin loci of FLOWER LOCUS C (FLC), the main flowering repressor in Arabidopsis. Therefore, the transcription of FLC is re- pressed during vernalization and the plant was induced to flowering. Here, we review the machanism of flowering regula- tion mediated by PcG proteins, which is expected to be valuable to research in vernalization mechanism in cereal. Keywords: Polycomb Group; flowering; vernalization; epigenetic Polycomb Group(PcG) 是 一 类进化上非 常保 守 组蛋白甲基化酶 Enhancer of Zestle (E(Z))、Rpd3 组 的转录因子, 通过形成较大的蛋白复 合体对染色 质 蛋白去乙酰基酶(Histone deacetylases, HDAC)、extra 进行组蛋白修饰进而控制发育调节基因的转录 水 sex combs (ESC)、组蛋白结合蛋白 p55 和 Suppressor of 平。PcG 复合体最初在果蝇中发现, 通过组蛋白甲zestle(Su(z)12)。而 Pcl-PRC2 复合体除了含有核心的 PRC2 复合体外还含有另外的亚基比如 Polycomb-like基化修饰从而对果蝇体节及胚胎发育进行表观遗传 [1, 2]控制,它们通过形成 3 种不同的蛋白复合物调控众多 (Pcl)。 春化作用是许多温带植物成花转变中的 关键调 重要生命 活 动 : Polycomb Repressive Complex 1 (PRC1), Polycomb Repressive Complex 2 (PRC2)和控过程。植物通过茎尖分生组织感受春化(或足够的 Pcl-PRC2。果蝇中 PRC2 由 5 种蛋白组成, 其中包括低温处理), 并作出应答反应, 这种应答随低温处理 收稿日期: 2010,05,,,; 修回日期: 2010,07,26 基金项目: 作物生物学国家重点实验室自主课题项目资助 作者简介: 安艳荣, 在职博士, 研究方向,植物分子生物学。E-mail: anyanrong2002@163.com 时间延长而逐渐积累 , 达到一个饱和点时 , 植物 即 上述 PcG 同源蛋白至少能形成 3 种 PRC2 复合 [3, 4] 体 : EMF2-PRC2, FIS2-PRC2, VRN2-PRC2 。具备在适当季节开花的能力。但春化作用的完成 FIS2-PRC2 复合体由 CLF/SWN、FIS2、FIE 和 MSI1并不意味着 植物就一定 能正常开花, 多数植物经历 组成, 在配子形成和早 期种子发育 阶段沉默靶 基因春化回到温暖条件时, 还需要一定的光周期(如长日 [7]; 表达照)处理, 才能完成开花转变。显然在植物春化过程 EMF2-PRC2 很可能由 CLF/SWN、EMF2、 中存在某种 细胞记忆机 制, 使得茎端分生组织 经过 FIE 和 MSI1 构成, 通过抑制主要开花时间整合因子 [3,4] FLOWERING LOCUS T(FT) 和 AGAMOUS-LIKE多次细胞分裂后仍能“记住”已经历春化过程。对 19(AGL19) 等 开 花 促 进因子 抑制 提前开 花 , 促进营 拟南芥的研究表明春化记忆过程与 PcG 介导的组蛋 [8~10]养生长。其中 VRN2-PRC2 复合体由 CLF/SWN、 白甲基化(如 H3K27me3 等)有关, 是一种表观遗传 学现象。 VRN2、FIE 和 MSI1 组成, 在春化过程中使开花抑 制因子 FLOWERING LOCUS C(FLC)受到表观抑制。 本文就拟南芥春化过程中 FLC 等春化靶基因的 表观抑制机 理进行综述, 并对麦类作物春化机理 进 拟南芥 VRN2-PRC2 复合体与春化作用2 行讨论, 希望能对小麦 等重要粮食 作物的春化 机理 研究有借鉴意义。拟南芥生态型中, 春化需求与否主要由 FRIGIDA [11, 12] (FRI)和 FLOWERING LOCUS C (FLC)决定。拟南芥 PRC2 复合体1 FLC 是一个 MADS-box 蛋白, 它通过负调节成花转 变促进基因 SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION 现在已经很清楚 PcG 蛋白的作用机制在多细胞 OF CONSTANS1/AGAMOUS-LIKE20(SOC1/AGL20) 动物和植物中是非常保守的。PRC2 在体内主要的功 [13]和 FT 强烈抑制开花, FRIGIDA(FRI)则能提高 FLC 能是作用于组蛋白 H3 的 27 位赖氨酸(H3K27), 产生 [14] 的 mRNA 表达水平。春化作用能拮抗 FRI 降低 靶基因染色质区域高水平的 H3K27me3(三甲基化的 [5]FLC 的表达水平从而促进开花, 且 FLC 水平的降低与 H3K27)。而 H3K27me3 是常染色质基因沉默的标志,[14]春化的程度成正比, 并与开花时间呈紧密负相关。 因此 PRC2 复合体能通过染色质组蛋白修饰抑制靶 另外 FLC 的表达水平还受到自主开花途径中的某些 基因转录。 基因下调, 如 FCA、LUMINIDEPENDENS (LD)、FVE PcG 介导的基因抑制涉及植物发育的多个过程, 和 FPA, 这些基因突变后导致 FLC 表达水平升高和如开花时间控制、花器官发育、配子体发育及种子 [15]晚花表现型, 且该表现型能被春化作用逆转。因 发育等。模式植物拟南芥中已被鉴定的 PRC2 亚基同 此 FLC 是多种开花途径的集结点。 源蛋白有 12 个, 其中包括 3 个 E(z)同源基因 CURLY 春化处理后, FLC 染色质从转录激活状态向转 LEAF(CLF)、MEDEA(MEA)、SWINGER(SWN), 3 个 录抑制状态转变, 这种转变伴随着 H3K4me3、H3 乙 Suppressor of zeste(Su(z)12)同源基 因 EMBRYONIC 酰化等转录激活标记的去除和 H3K27me3、H3K9me3FLOWER 2(EMF2)、FERTILISATION INDEPENDENT [16]等转录抑制标记的积累。因此, 春化对 FLC 等开 SEED2(FIS2)和 VERNALIZATION2(VRN2), 1 个 Extra 花抑制因子的转录抑制也受 PcG 系统调控。 sex FERTILIZATION combs(Esc) 同 源 基 因 人们先后发现鉴定了许多春化不敏感型拟南芥INDEPENDENT ENDOSPERM(FIE), 5 个 p55 同源基 [17][6~8]vrn1、vrn2、vin3、vrn5(即 vil1)。 晚花突变体, 如 因 MSI1~5。CLF 等 E(z)同源蛋白具有组蛋白甲 与野生型植株类似, 上述突变体春化过程中的 FLC 基转移酶活性, 并优先选择 H3K27 甲基化, PRC2 介 表达水平较春化前降低 , 但总体水平较野生型低 ; 导的转录抑制依赖于该酶活性。E(z)同源蛋白的 C 回到温暖条件时突变体不能像野生型植株一样维持 端含有 SET 结构域 , SET 得名于 ,个果蝇基因 [18~21]较低的 FLC 水平, 表现晚花。这说明 VRN1、 Suv(var)39、enhancer of zestle 和 trithrorax, 又叫 VRN2、VIN3、VRN5(即 VIN3 LIKE 1, VIL1)与春化HKMTs 催化基序, 由相对保守的大约 130 个氨基酸 后的细胞记忆有关。残基组成, 该结构域对于 E(z)的组蛋白甲基化酶活 VRN2 是定位于核的锌指蛋白, 与果蝇 PRC2 复性起关键作用。 209 第 3 期 安艳荣等: Polycomb Group 蛋白复合体与植物春化作用 [10, 19]不敏感。vrn5 及 vin3 突变体经春化后, FLC 染 合体亚基 SU[Z]12 同源。研究表明 VRN2 影响 FLC 色质 H3ac(组蛋白 H3 乙酰化)不能降到野生型的水 染色质的 H3K27 甲基化修饰, 如 Ler 生态型拟南芥 3端及第一个外平, H3K27me3 也不能升至野生型的水平, 相应地, 在春化后 FLC 基因的启动子 ′ 显子区 长时间春化及春化后 FLC 的 mRNA 水平始终高于野 域 H3K27me3 显著升高, 而 vrn2 突变体在春化后该 生型, 因此 VRN5 和 VIN3 也参与 FLC 染色质的修 区域染色质的 H3K27me3 水平明显较低, 同时 FLC 饰。研究表 明 VIN3、 VRN5(VIL1)和 VEL1(VIL2) [19] 的表达水平较野生型明显升高。因此 VRN2 通过也存在于由 VRN2 参与形成的复合体中, 该复合体 影响组蛋白修饰调节春化后 FLC 的表达。 前面提至少有 1 000 kDa 。 VRN5(VIL1) 、 VEL1(VIL2) 、 到, 在拟南芥中果蝇 PRC2 的同源蛋白 VEL2(VIL3)、VEL3(VIL4)和 VIN3 一起构成了一个 还包括 SWN、CLF、MEA、EMF2、FIS2 及 FIE 等,小的蛋白家族, 它们都具有一个 PHD finger 和一个 那么它们是 否参与 FLC 的表观 遗 传抑制呢, 由于fibronectin III 结构域, 在 C 端还具有植物中特异的[7][21][28] 达MEA, 和 FIS2 仅限在雌配子体和发育中的种子中表因此认为二者与春化记忆关系不大。酵母双杂 VEL 结构域(也称 VID 结构域)。在酵母双杂交 体系中 , VIN3 能自身互作形成同源二聚体 , 而 交实验证明, SWN、CLF 及 FIE 分别与 VRN2 存在 [22] 直接蛋白互作。由于拟南芥的另外两个 VEF 蛋白VRN5(VIL1) 却不能 , 它 只能与 VIN3 通过彼此 的EMF2 和 FIS2 都能同通过 VEF 结构域与 SWN 和 VEL(VID)结构域互作形成异源二聚体。而且还发现 CLF 的 C5 结构域(该结构域含有 5 个半胱氨酸残基, vin3 突变体中 VRN5(VIL1)蛋白不能结合于 FLC 染 且这 5 个残基的间隔极为保守)互作, 因此虽然没有 色质 , 且春化后 VRN5(VIL1)所在的 蛋白复合体 明 直接证据, 这里仍认为 SWN 和 CLF 极有可能通过显 比 野 生 型 小 , 这 说 明 VRN5(VIL1) 蛋 白 与 [9, 19]其 C5 结构域与 VRN2 的 VEF 结构域互作实现蛋白 VRN2-PRC2 的结合是依赖于 VIN3 的。 以上分结合。后来的凝胶过滤分析结果也表明 SWN、CLF 析说明 VRN2-PRC2 对 FLC 染色质甲基 和 FIE 存在于 VRN2 参与形成的蛋白复合体中, 另 化修饰作用受 VEL 蛋白激发, 而这种激发机制与果 外该复合体中还存在 PRC2 亚基 p55 的同源蛋白 蝇中的 Pcl-PRC2 非常类似。在果蝇中 Pcl 也具有 [23]MSI1。所以 VRN2 参与形成的蛋白复合体至少具 PHD-finger 结构域, 并通过该结构域与 PRC2 核心 有果蝇 PcG 复合体 PRC2 的构成特点, 这里将其称 复合体结合, 而且这种结合对于果蝇 PRC2 甲基化 [1] 为 VRN2-PRC2。活性的激发是必需的。由此推测植物中的 VEL 蛋 由于 SWN 和 CLF 不仅参与形成 VRN2-PRC2,白可能通过相同的作用方式来激发 VRN2-PRC2 的 [27]还能与 EMF2 互作参与形成 EMF2-PRC2, 因此参与 甲基化酶活性。 的发育过程较多。同样, FIE 是 Extra sex combs(Esc) 多数有春化需求的植物必需经历长时间低温处 在拟南芥中 唯一的同源 蛋白, 因此也参与形成 多种理才能完成 春化作用, 这有利于植 物避免在冬 季度 PRC2 复合体。所以 swn、clf 和 fie 突变体的表现型 过相对较敏感的生殖生长阶段。短时间低温处理并 在多个方面出现异常, 如 swn 和 clf 不仅表现为早花, 不能使植物具备能够正常开花的状态, VIN3 及 PcG [23] 还表现出叶卷曲、终端花和花器官不正常等, 早蛋白的表达模式似乎能解释这一点。低温处理前几 花表型有可 能是因为终 端花效应引 起的, 因而对春 乎不能检测到 C24 生态型拟南芥中 VIN3 的 mRNA 表达, 4?处理到 8 天时才能检测到 VIN3 蛋白, 随低 化的反应敏感性不能单纯通过其开花时间来判断。 CHIP 分析表明在上述 突变体中 FLC 染色质 的温处理时间延长, VIN3 的 mRNA 和蛋白水平逐渐增 H3K27 三甲 基化水平相 比野生型明 显下降 , 且与 加, 当回到温暖条件时, VIN3 的 mRNA 和蛋白水平 VRN2 一致, SWN、CLF 和 FIE 都能结合于 FLC 染急剧下降至 低温处理前 的水平, 因此低温处理 从转 [10, 24~27]色质。结合前面分析, 录水 平对 VIN3 进 行调节。 与 VIN3 不同 , VRN2 可看出 SWN、CLF 和 FIE 是通过形成 VRN2-PRC2 复合体来完成对 FLC mRNA 并不受春化诱导, 春化前后水平类似, 但其 染色质 H3K27 三甲基化修饰的。蛋白水平确 随低温处理 时间的延长 逐渐增加, 回到 跟 vrn2 一样, vrn5(vil1)及 vin3 突变体也对春化温 暖环境 中时 又急剧 下降 , 说 明春化 过程 对 VRN2 进行转录后调控。同样, CLF、SWN 和 FIE 的蛋白水 两者都有相对较大的第一内含子。对拟南芥的研究 平也呈现同样的趋势, 但 mRNA 水平变化趋势与此不 揭示 FLC 第一个内含子对于 FLC 的转录活性有重要 [10]同, 因此 PcG 蛋白的表达受转录后或翻译后调控。 的调控作用, 许多研究小组证明 VRN1 第一个内含 [28] 春化过程对 PHD-VRN2-PRC2 成员的表达调节 。各种生子对其转录活性也具有重要的影响作用表明, 只有低温处理时间足够长, PcG 蛋白复合体才 态型大麦虽 然拥有不同 长度的第一 内含子, 当该内 能积累, 并在 FLC 染色质形成足够的 H3K27me3 标含子发生部分缺失或在 5端插入其他序列时, ′ [29, 30] 记, 最终达到抑制 FLC 表达的效果。最近 Liu 等VRN1 的研究表明春化处理过程中拟南芥 FLC 的反义 的转录水平升高, 由此我们推测 VRN1 缺乏内含子 RNA 逐渐积累, 且很有可能指导 PHD-VRN2-PRC2中的部分片段时 , 春化处理前会因为没有足够的 复合体靶向 FLC, 引起染色质修饰改变, 导致 FLCH3K27me3 水平导致 VRN1 转录水平升高, 进而引起 转录抑制。春化需求减弱。然而 VRN1 第一内含子部分片段缺 除了 FLC, FLM 和 AGL19 等开花时间相关基 失时, 其转录仍然受春化促进, 由此 VRN1 内含子中[30, 31][32]因也同样在春化过程中受 PcG 蛋白调控。春 某些片段只决定春化前 VRN1 的被抑制程度, 并不 [39] 化过程中, FLM 表达也受到抑制, 其染色质修饰水决定是否对春化感应。 平变化与 FLC 一致。VIL1 和 VIN3 对 FLM 的转录抑 制和染色质 H3K27me3 修饰也是必需的。另有证据 表明 VIN3 对于春化过程中 AGL19 的上调也是必需 [33]的, 因此春化过程中 PcG 介导的基因沉默是多个 图 1 小麦、大麦 VRN1 与拟南芥 FLC 的基因结构 靶基因同时进行的。 TmVRN1 来自栽培一粒小麦 DV92(Triticum monococcum L.), HvVRN1 来自大麦(Hordeum vulgare L); 表示 内含子, 表示外显子。 关于麦类作物春化机理的思考3 同 FLC 一样, 在春化过程中大麦 VRN1(HvVRN1) 在拟南芥 等 芸薹属植 物 中, 春化作 用的主要 靶 染色质修饰 也发生变化, 春化后转录起始位点下 游 基因是开花抑制基因 FLC。但是在有春化反应的麦 附近“抑制”标记 H3K27me3 水平下降, 而“激活”标 类作物中, 并没有发现 FLC 的同源基因。到目前为 [40] 记 H3K4me3 则升高 , 由此推测麦类作物的春化 止麦类作物中发现的与春化有关的基因包括开花促 反应也涉及 PcG 系统的调节。然而春化前后麦类植 进基因 VRN1(拟南芥 AP1 的同源基因, 与拟南芥中 物 VRN1 的染色质修饰变化与拟南芥 FLC 是完全相反 VRN1 名字相同, 但性质完全不同), VRN3(即 TaFT) 的, 因此探明春化前后 VRN1 染色质的组蛋白修饰机 [34~37] 和开花抑制基因 VRN2。 理对揭示麦类植物特有的春化机理有重要意义。 VRN1 似乎是春化作用的主要靶基因。但 VRN1 大麦中不论春化与否 , 无论长日照还是短日照 与 FLC 显然有很大不同, 首先对开花的作用完全相 处理, VRN2 和 VRN3 在茎尖分生组织表达水平持续在 反, 小麦中 VRN1 缺失后, 植株无法完成从营养生长 [41][38]极低水平, 而且这两个基因染色质的 H3K27me3 向生殖生长阶段的转变, 小麦和大麦 VRN1 的显[40][39] 和 H3K4me3 水平在春化前后没有明显变化, 因此性性状就是具有春化需求, 而 FLC 却是拟南芥成 VRN2 和 VRN3 很可能在春化过程中不受 PcG 系统 调花转变的主要抑制基因; 另外 VRN1 除了在茎尖中 节。 受春化调节外, 其叶中的转录水平还受光周期影响, 我们通过基因组及 EST 序列比对, 发现小麦、短日照对叶中的 VRN1 表达有抑制作用, 长日照反 大麦等麦类作物中同样存在 SWN、CLF、EMF 等 PcG之。在茎尖中, VRN1 转录受春化调控, 随春化处理 同源基因, 但这方面的研究仍然非常少。2007 年, Fu 时间延长, 其 mRNA 水平逐渐升高, 且这种趋势与[42]等在二粒小麦中鉴定了 3 个 VIN3-like(VIL)基因 日照长短无关。与拟南芥 FLC 不同, VRN1 转录在成 [37]TmVIL1、TmVIL2 和 TmVIL3, 发现这 3 个基因的编 熟叶中也受低温诱导 。 码产物都具有保守的 PHD 结构域和 VEL(VID)结构VRN1 的基因结构与 FLC 有诸多相似之处(图 1), 211 第 3 期 安艳荣等: Polycomb Group 蛋白复合体与植物春化作用 [5] Cao R, Wang LJ, Wang HB, Xia L, Erdjument-Bromage H, 域, 且三者的转录受春化诱导, 春化处理 4~6 周时, Tempst P, Jones RS, Zhang Y . Role of histone H3 lysine mRNA 水平达到峰值, 回到温暖条件时, 恢复至春 27 methylation in Polycomb-group silencing. Science, 化前的水平。因此小麦中 VEL 类基因具有与拟南芥 2002, 298(5595): 1039–1043. VIN3 相似的结构和表达模式。虽然目前仍然不清楚[6] Chen LJ, Diao ZY, Specht C, Sung ZR. Molecular evolu- 小麦 VIL 基因是否与 VRN1 的染色质修饰有关, tion of VEF-domain-containing PcG genes in plants. Mol 但它 Plant, 2009, 2(4): 738–754. 们的作用模式与拟南芥中 VIN3 或 VIN3-like基因 [7] Luo M, Bilodeau P, Dennis ES, Peacock WJ, Chaudhury A. VRN5 是有可能是类似的。Expression and parent-of-origin effects for FIS2, MEA, and 拟南芥中 VRN5(VIL1)除了与 VIN3 互作参与春 FIE in the endosperm and embryo of developing Arabidopsis 化过程中 FLC 和 FLM(MAF1)的转录抑制外, 还受短 seeds. Proc Natl Acad Sci USA, 2000, 97(19): 10637–10642. Goodrich J, Puangsomlee P, Martin M, Long D, Mey- [8] 日照条件诱导, 不依赖 VIN3 独立参与 FLM 染色质 erowitz EM, Coupland G. A Polycomb-group gene regu- [32]结构的改变, 如超乙酰化的去除。因此 VRN5 能在 lates homeotic gene expression in Arabidopsis. Nature, 短日照条件下抑制 FLM, 促进开花。小麦中的 TmVIL3 1997, 386(6620): 44–51. 也受短日照诱导, 但目前短日照下它的靶基因仍不清 [9] De Lucia F, Crevillen P, Jones AME, Greb T, Dean C. A PHD-Polycomb Repressive Complex 2 triggers the epige- 楚。小麦 VRN1 和 VRN2 都能受短日照下调, 而且都与 [43]netic silencing of FLC during vernalization. Proc Natl 开花时间有密切关系, 因此探明 VRN1 和 VRN2 短日Acad Sci USA, 2008, 105(44): 16831–16836. 照处理前后的超乙酰化水平变化以及与 TmVIL1-3 的 Wood CC, Robertson M, Tanner G, Peacock WJ, Dennis [10] 关系, 对于了解 VIN3 及 VIN3-like 基因在拟南芥和麦 ES, Helliwell CA. The Arabidopsis thaliana vernalization 类作物中作用是否保守是必要的, 对进一步研究麦类 response requires a polycomb-like protein complex that also includes VERNALIZATION INSENSITIVE 3. Proc 作物特有的春化控制机理也有重要意义。 Natl Acad Sci USA, 2006, 103(39): 14631–14636. [11] Shindo C, aranzana MJ, Lister C, Baxter C, Nicholls C, 结 语4 Nordborg M, Dean C. Role of FRIGIDA and FLOWERING LOCUS C in determining variation in flowering time of 拟南芥春化过程中形成 PHD-VRN2-PRC2 复合体, Arabidopsis. Plant Physiol, 2005, 138(2): 1163–1173. 该复合体能作用于 FLC 染色质, 并形成 H3K27me3 等 [12] Caicedo AL, Stinchcombe JR, Olsen KM, Schmitt J, Pu- 转录抑制标记, 从而抑制 FLC 转录, 促进成花转变。 rugganan MD. Epistatic interaction between Arabidopsis 目前的研究结果表明拟南芥和麦类植物的春化机理 FRI and FLC flowering time genes generates a latitudinal 有较大差异, 但二者都涉及 PcG 系统。该系统在两cline in a life history trait. Proc Natl Acad Sci USA, 2004, 101(44): 15670–15675. 类植物中的 基本调控机 制很可能是 类似的, 但调控 [13] Lee H, Suh SS, Park E, Cho E, Ahn JH, Kim SG, Lee JS, 的靶基因及靶基因的最终转录状态是不同的。因此 Kwon YM, Lee I. The AGAMOUS-LIKE 20 MADS do- 从 PcG 蛋白入手研究对于揭示麦类植物特有的春化 main protein integrates floral inductive pathways in 作用机理是 有必要的, 相信麦类作 物的春化机 理研 Arabidopsis. Genes Dev, 2000, 14(18): 2366–2376. Searle I, He YH, Turck F, Vincent C, Fornara F, Kröber S, [14] 究会在不久的将来有所突破。 Amasino RA, Coupland G. The transcription factor FLC confers a flowering response to vernalization by repress- 参考文献(References): ing meristem competence and systemic signaling in [1] Müller J, Verrijzer P. 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